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北の大地でくりひろげられるばんえい競馬。そのレースで勝っても負けても馬肉として処分される運命にある愛馬、哀歌をなんとか救えないかと少年・天馬駿は悩んでいた。その魂の叫びは哀歌を突き動かせるのか？かつてボムクレイジーに会いに来たこの少年を軸に、『優駿の門』新章がスタートする！
壮絶な死を遂げたばん馬・哀歌の死から14年。駿は北海道を出、中央競馬の騎手として、岡田厩舎所属になった。しかしその道は険しく、岡田調教師の弟、鰹のイジワルもあって調教にも乗せてもらえなかった。そしてやっとデビューのチャンスがまわってきたが？
ついにやってきた初めてのチャンス、神宮寺厩舎のラブリップで、誰にもマネできない独特の乗り方ですさまじい追い込みを見せ、デビュー戦を勝利で飾った駿。それからというもの騎乗依頼が殺到。だがその後、駿がレースで乗った馬がレース後に次々に故障する…。
あのボムクレイジー唯一の仔が、岡田厩舎にやってきた！名前は哀歌、かつて駿が失った愛馬と名前も同じで見た目もそっくり。デビュー戦を圧倒的な強さで飾った哀歌だが、ドバイではあの月山左京とアイアンマッスのコンビが始動しようとしていた…。
遂に日本に上陸したアイアンマッスル。哀歌VSマッスルの初対決は、哀歌の勝利に終わった。そのレースを最後にアメリカを転厩するマッスルに厩務員・小林はついてゆくことに。そして小林のいない神宮寺厩舎に、世界のトップジョッキーとなった光優馬からの電話が…。
優馬がアメリカから神宮寺厩舎に送り込んできたレジスタンスは、デビュー戦を圧勝した。優馬の鞍上で風になるような騎乗を見て驚愕する駿。このままでは哀歌は勝てない…。そして優馬はクレイジー仔である哀歌に会うため、岡田鮫厩舎にやってきた…。
優馬が岡田鮫厩舎にやってきて、哀歌を調教することになった！駿以外誰も乗りこなせなかった哀歌をみごとに調教するその姿に駿は衝撃を受け、世界を意識し始める。そして世界に出るための金策に公平が健を訪れると、公平は天馬牧場と白雪を売却する…。
牧場と白雪の売却という重いハンデを背負った駿と哀歌だが、もう二人の心には迷いはなかった。しかし、突然の内臓疾患により哀歌は腹に爆弾を抱えてしまう。原因は神経性のストレス…？だが哀歌はその痛みを隠しながら、駿、公平、ライバルたちと共にアメリカに渡った。いよいよ舞台は日本を飛び出して海外へ！
「アメリカの赤い怪物」とよばれるロッキーと、その騎手マイケル・グリーン。その精神のたくましさを目の当たりにした公平は、駿を男にするため、哀歌をケンタッキーダービーに出走させるために、哀歌と共に駿の元をはなれる。表面上は騎乗に振舞う駿だが、ただ一人苦しんでいた。
ケンタッキーダービーの登録料15万ドルをダウンタウンの銀行でおろした公平は、直後、強盗に襲われ、無数の銃弾を受ける。駿はあわてて病院に駆けつけるが、元気そうな公平の姿に胸をなでおろす。しかしそれは瀕死の公平が、レース前の駿に心配をかけまいと打った芝居だった…。。
哀歌の異変に気づいた鰹は、それを駿に告げた。しかし、駿はそれを信じなかった。哀歌が内臓に爆弾を抱えていることに気づかず、哀歌を鼓舞する言葉を発する駿。知らぬが故の言葉だが、それは生命を賭けて戦おうとしていた哀歌の意思をさらに強固にするものとなった…。
ケンタッキーダービーに臨んだ哀歌。しかし哀歌の敵はライバルとされるレジスタンスでもアイアンマッスルでもなかった。自分の内臓に抱える時限爆弾、それはすでにデッドゾーンに入っていた。もはや後方で足を溜めている場合ではなく、1秒でも早くゴールに着くため、哀歌は命を賭した先行策に出る。
ケンタッキーダービーのラストの直線。優馬のレジスタンスと左京のアイアンマッスル、マイケルのロッキー、そして駿と哀歌。四頭が横一線に並び、デッドヒートを繰り広げる。しかしその時、遂に哀歌の内臓は破裂する…。はたしてレースの勝者は？そして哀歌の運命は？さまざまな思いを乗せた感動競馬巨編、遂に完結！
