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日本に出現した第四真祖を監視するため、獅子王機関が選んだのは、見習い剣巫の姫柊雪菜であった。分不相応な任務に戸惑いつつも、絃神島を訪れた雪菜。しかし、彼女の監視対象は、暁古城という高校生だった。
人工生命体・アスタルテとの戦闘で窮地に陥った雪菜。そんな雪菜を救ったのは、彼女自身の監視対象にして、世界最強の吸血鬼―――“第四真祖”暁古城だった。戦いを止めようとする古城に対しアスタルテは、眷獣“薔薇の指先”を使役して二人に襲い掛かる。雪菜を庇い傷を負う古城だったが、突如彼の身に異変が起き……!?“第四真祖”の力が今、目を覚ます!!
宿願のためキーストーンゲートを襲撃するオイスタッハ。彼の目的と共に絃神島の秘密を知った古城は、この凶行の“正しさ”を知り苦悩する。人々の命か、異なる価値観のもう一つの正義か！古城の答えとは!!
第一真祖の配下、ディミトリエ・ヴァトラーから送られた招待状を受け取った暁古城は、姫柊雪菜と共に船上パーティーへと出席する。そこで二人は、テロリスト・黒死皇派の脅威が絃神島に迫っていることを知ることになり――。
浅葱、雪菜、凪沙が黒死皇派にさらわれた。あとを追う古城と紗矢華は、テロリストのアジトと思われる増設人工島に乗り込む。だが、そこで待っていたのは深い眠りから醒めた超古代兵器ナラクヴェーラだった。
古代兵器ナラクヴェーラによる黒死皇派のテロを阻止した古城。騒動が落ち着き、巻き込まれていた浅葱が目を覚ます。浅葱を気遣う古城だったが、彼女からのいきなりキス!!! 強力ライバルの本気にどうする雪菜!?
絃神島を騒がす“仮面憑き”と叶瀬夏音との関係を調べに、夏音の父・賢生のもとを訪れた古城と雪菜。だが、罠にはまり２人は無人島に置き去りにされる。そこで２人は夏音によく似た謎の少女と出会い…。
姫柊雪菜とラ・フォリア王女の二人の血を得て、世界最強の吸血鬼・第四真祖は新たな眷獣を覚醒させる。次元を超えた存在“模造天使”と変わり操られる叶瀬夏音を、暁古城は救うことができるのか!? “天使炎上篇”ついにクライマックス――そして、新章へ!!
液体金属生命体“賢者の霊血（ワイズマンズ・ブラッド）”を手に入れるため、各地で襲撃を繰り返す錬金術師・天塚汞。ついにアデラード修道院にある霊血を天塚は目覚めさせるが、その制御に失敗し、霊血は暴走する。
錬金術師・天塚汞は“賢者（ワイズマン）”完全復活のための供物となる雪菜や夏音を求め、宿泊研修生を乗せたフェリーを襲撃する。古城とニーナはそれを追うためラ・フォリア王女の協力を得るのだがその手段とは!?
